Ocorrendo 100 anos antes dos eventos de Castlevania 1 e Castlevania 2 , Drácula, o Vampiro, se levantou para ameaçar a pequena vila de Warakiya. Cidadãos que baniram a família Belmont agora imploram pela ajuda de Trevor Belmont para matar Drácula. Em seu estranho castelo, Drácula vem reunindo um enorme exército de criaturas mortas-vivas para varrer a Terra de toda a vida e trazer a escuridão eterna. Trevor concorda em ajudar e equipa o chicote hereditário de sua família, o "Vampire Slayer", para destruir Drácula.
Castlevania III: Dracula's Curse é um jogo de plataforma de rolagem lateral. A jogabilidade é quase idêntica ao primeiro jogo Castlevania . O jogador assume o papel de Trevor Belmont, que é capaz de se mover para a esquerda e direita, pular, atacar com seu chicote em frente e usar uma arma especial. Essas armas especiais consomem corações, que podem ser encontrados derrotando monstros ou destruindo velas. Os power-ups incluem: uma adaga de arremesso, um machado de arremesso, um cronômetro que para o tempo, um bumerangue em forma de cruz e um frasco de água benta. Além disso, há um power-up de tiro duplo (II) e tiro triplo (III) que aumenta o número de armas especiais que podem ser usadas ao mesmo tempo. Trevor é derrotado se seu medidor de vida acabar e pode encontrar um power-up de peru assado para reabastecê-lo. Trevor progride em cada nível derrotando monstros e, eventualmente, encontrando uma criatura chefe. Em diferentes pontos do jogo, o jogador poderá escolher entre diferentes caminhos, o que determinará quais níveis serão jogados.
No final de certos níveis, o jogador pode encontrar um companheiro que pode ser recrutado. Apenas um companheiro pode acompanhar Trevor a qualquer momento; aceitar um novo companheiro significa rejeitar o existente. Uma vez recrutado, Trevor pode mudar entre sua própria forma e a do companheiro. Cada companheiro tem um medidor de vida independente e tem habilidades únicas, como magia poderosa, a capacidade de escalar paredes ou voar. Essas habilidades também podem afetar os tipos de power-ups que aparecem nas velas e a função exata de armas especiais.