Recentemente, assassinatos estranhos começaram a ocorrer na tranquila cidade japonesa de Inaba. Pessoas são encontradas mortas em circunstâncias misteriosas, e rumores dizem que algo muito errado está acontecendo com o sistema de TV local. Um estudante do ensino médio se muda para a cidade, morando na casa de seu tio, um detetive de polícia chamado Ryotaro Dojima. Logo após sua chegada, uma locutora de TV é encontrada morta, seu corpo pendurado em uma antena de TV. Um tempo depois, o aluno que descobriu a vítima também é encontrado morto. O novo aluno e seus amigos descobrem acidentalmente que existe um mundo paralelo dentro do reino da televisão, povoado por criaturas sobrenaturais conhecidas como Sombras. Os jovens também descobrem que seus próprios Eus Sombra são capazes de conceder-lhes poderes únicos. Eles devem viajar para esse mundo misterioso e descobrir quem é o responsável pelos assassinatos.
Persona 4 é um RPG de estilo japonês com leves elementos de simulação social, similar em conceito ao seu antecessor . O jogador controla um grupo de personagens que deve solucionar os crimes aventurando-se no mundo da TV e explorando suas masmorras. Cada masmorra está associada a uma vítima em potencial e carrega um tema único; seus layouts, no entanto, são gerados aleatoriamente. Os inimigos são visíveis na tela, e o contato com eles leva a batalhas por turnos, que dependem fortemente da exploração das fraquezas inimigas e do lançamento de ataques poderosos após derrubá-los com sucesso. Ao contrário do jogo anterior, o jogador pode emitir comandos diretos aos companheiros do personagem principal durante as batalhas. Similarmente a outros jogos Persona, as habilidades e atributos dos personagens mudam ao fundi-los com seres sobrenaturais conhecidos como Personae, que também podem ser fundidos em locais especiais para criar outros mais poderosos.
Assim como na edição anterior, o jogo se estende por um ano letivo inteiro, seguindo rigorosamente um calendário real, com cada dia dividido em períodos diferentes (escola, depois da aula, noite, etc.). O protagonista pode interagir com outros personagens, estudar, participar de clubes, aceitar empregos de meio período, etc. Passar tempo com os personagens cria Vínculos Sociais, que concedem ao jogador benefícios na criação de novas Personas, desbloqueiam habilidades para companheiros e aumentam os atributos do protagonista (Compreensão, Diligência, Coragem, Conhecimento e Expressão); esses atributos, por sua vez, influenciam a interação posterior e a construção do personagem.
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